Wie die vorherige Fünf Nächte im Freddy's In den Spielen schlüpfen die Spieler in die Rolle eines Wachmanns, der in der Nachtschicht an einem Schwesterstandort der ursprünglichen Freddy Fazbear's Pizzeria arbeitet. Der Schwesterstandort verfügt über die neue Funtime-Animatronik für die Funtime Auditorium-Shows.
Der Spieler muss wie in den anderen Spielen fünf Nächte überleben. Jede Nacht wird der Wachmann mit einigen Problemen konfrontiert, da einige der Animatroniken unter der Führung von Ballora, einer neuen Ballerina-Animatronik, zum Leben erwachen.
Der Nachtwächter wird von einem weiteren zum Leben erwachten Animatroniker, Circus Baby, vor Ballora gewarnt. Sie erklärt ihm, wie besessen sie ist und dass sie oft versuchen, die Animatrons zu „reparieren“, indem sie sie im Schöpfraum „herausschöpfen“. Dabei wird ihr Endoskelett herausgenommen und in eine neue Einheit eingesetzt. Circus Baby erklärt jedoch, dass sie auch nach dem Besuch im Schöpfraum immer noch kaputt sind.
Es stellt sich heraus, dass Funtime Freddy, Funtime Foxy und Ballora – zusammen mit einigen anderen – im Funtime Auditorium Menschen getötet haben. Als in der vierten Nacht zwei Handwerker kommen, um Ballora zu reparieren, töten sie und Foxy sie schließlich und hängen sie auf der Bühne auf, wo sie normalerweise auftreten.
Der Nachtwächter wird von Circus Baby überredet, zu versuchen, sie im Reparaturraum zu „reparieren“. Nachdem er den Chip von Circus Baby herausgenommen hat, überredet Baby den Nachtwächter, in den Schöpfraum zu gehen, wird aber von Ballora überfallen, die versucht, ihn zu töten. Der Wachmann hat keine Möglichkeit, sich zu verteidigen, da alle Lichter aus sind, aber Baby überzeugt Ballora, dass der Nachtwächter da ist, um ihnen zu helfen und ihn am Leben zu lassen.
Anschließend wird die Wache durch die Dunkelheit zum Schöpfraum geführt, wo Circus Baby ihren großen Plan enthüllt: Da die Manager immer wieder die Animatronik ausschöpfen, nachdem Menschen in ihrer Nähe einen Unfall haben oder sterben, beschlossen die Animatronikpuppen, dass sie fliehen müssten, aber sie konnten Das sollte man in den Anzügen nicht tun. Circus Baby hatte den Plan, den Nachtwächter davon zu überzeugen, ihr zu helfen, und dass sie ihm im Gegenzug beim Überleben helfen würde. Nachdem der Nachtwächter jedoch den Schöpfraum erreicht hat, benutzt Baby die Schaufel, um den Nachtwächter auszuweiden und seinen Körper zu übernehmen.
Das Spiel endet damit, dass der Nachtwächter zu Hause gezeigt wird, wie er in den Spiegel starrt. Bevor das Spiel bis zum Abspann ausgeblendet wird, leuchten die Augen des Wachmanns auf und verraten, dass er von Circus Baby besessen ist.
In einem der geheimen Enden, wie von aufgezeichnet RabidRetrospectGames, kann sich der Nachtwächter in der fünften Nacht über das Funtime-Auditorium in den privaten Raum begeben, anstatt in den Schöpfraum zu gehen. Bei Erfolg landet der Wachmann im privaten Raum, der über Monitore und Sicherheitstafeln verfügt, um die Animatornik draußen zu halten.
In einem separaten Abschnitt wird darauf hingewiesen, dass der Nachtwächter am nächsten Tag entlassen wird, weil er das Privatzimmer betreten hat. Zunächst muss er jedoch die ganze Nacht über gegen die Animatronik überleben, die ihn holen will, insbesondere gegen diejenigen, die sich jetzt betrogen fühlen.
Am Ende der Schicht kehrt der Wachmann nach Hause zurück und beginnt fernzusehen. Nachdem er jedoch sein Programm gesehen hat, folgt ihm einer der Animatroniker aus dem Schöpfraum nach Hause und geht vor ihm her, während der Bildschirm schwarz wird.
Einige Theorien besagen, dass Ennard Babys Stimme übernommen hat, nachdem sie im Schöpfraum war, und versucht, den Nachtwächter in den Schöpfraum zu locken, um seinen Körper zu übernehmen. Es wird erklärt, dass die Augen des Nachtwächters am Ende Ennards Augen widerspiegeln, wenn er in den Spiegel schaut, und nicht Babys Augen.
